Variation in susceptibility to parasite infection: patterns, determinants and consequences in red-fronted lemurs

Abstract

Parasiten stellen wichtige ökologische und evolutionäre Faktoren dar, die einen starken modulierenden Effekt auf natürlich vorkommenden Tierpopulationen ausüben können. Vor allem im Zusammenhang mit Mechanismen der sexuellen Selektion, wird der Einfluss von Parasiten auf die Wirtspopulation als treibende Kraft angesehen. Obwohl viele empirische Studien in den verschiedensten Vertebratentaxa auf die Wichtigkeit von Parasiteninfektionen in natürlichen Population hinweisen, so ist doch bisher noch sehr wenig über die Mechanismen und den Einfluss von Parasitenbefall bei Primaten bekannt. Vor allem bei den Strepsirrhini (Feuchtnasenaffen) gibt es große Lücken bezüglich basis-ökologischer Daten zum Parasitenbefall. Mit Hilfe eines interdisziplinären Ansatzes, der parasitologische, genetische, sozio-biologische und Hormondaten vereint, habe ich zunächst Muster und Determinanten von gastro-intestinalem Parasitenbefall bei frei lebenden Rotstirnmakis (Eulemur fulvus rufus) untersucht um im folgenden mögliche Konsequenzen von individuellem Parasitenbefall auf den Paarungs- und Reproduktionserfolg männlicher Rotstirnmakis zu erforschen. Rotstirnmaki-Männchen fallen durch inter-individuell variierende Gesichtsfärbungen auf, darum war ein zusätzliches Ziel dieser Arbeit, die Konditionsabhängigkeit des Ornaments und damit eine mögliche Signalwirkung bezüglich der Männchenqualität zu evaluieren. Während zwei Feldaufenthalten in den Jahren 2006 und 2007 habe ich verschiedenartige Daten von 29 individuell markierten männlichen und weiblichen Rotstirnmakis im Kirindy Wald in West-Madagaskar aufgenommen. Parasiten- und Hormondaten wurden mit Hilfe wöchentlich gesammelter Kotprobenanalysen, Information zum Paarungs- und Reproduktionserfolg durch Fokustierverhaltensprotokolle und genetische Vaterschaftsanalysen ermittelt. Die gesamte Population war mit mindestens 10 unterschiedlichen Parasitenarten befallen, wovon 8 Arten den Helminthen, 2 weitere Arten den Protozoen zugeordnet werden. Prävalenz der meisten Parasiteninfektionen, so wie die Anzahl der verschiedenen Parasitenarten pro Individuum, überstiegen alle Werte, die bislang bei anderen Untersuchungen zum Parasitenbefall bei Lemuren berichtet wurden. Die vier untersuchten Rotstirnmaki-Gruppen unterschieden sich zudem teilweise in ihrer Parasitenfauna, was auf geringe Habitatunterschieden zurückzuführen ist. Im Vergleich zu anderen Studien, die Parasitenbefall bei Lemuren mit Hilfe eines horizontalen Designs untersucht haben, geben die Ergebnisse meiner Studie Hinweise darauf, dass solche Kurzzeitaufnahmen das wahre Ausmaß des Parasitenbefalls unterschätzen, und dass eine longitudinale Herangehensweise, wie in dieser Studie beispielhaft vorgestellt für zukünftige Studien von Vorteil wäre. Ein Teil der individuellen Variabilität im Parasitenbefall konnte durch genetische Polymorphismen im Promoter des IL4 Gens erklärt werden. IL4 reguliert die Immunantwort gegen Nematodenbefall und begünstigt den Ausstoß von Würmern aus dem Magen-Darm Trakt. Träger eines bestimmten IL4 Genotyps hatten den stärksten Nematodenbefall, was darauf hindeutet, dass der genetische Polymorphismus eine funktionelle Rolle in der Parasitenabwehr spielt. Allerdings zeigten genetische Langzeitpopulationsanalysen, dass, entgegen den Erwartungen, diese Tiere in ihrem Reproduktionserfolg nicht negativ beeinflusst waren, sondern sogar einen höheren Reproduktionserfolg hatten als erwartet, was auf andere, positive Effekte von IL4 rückschließen lässt. Gruppengröße, Alter, Geschlecht und sozialer Rang erklärten nur einen Teil der Variation im Parasitenbefall. Lemurenspezifische Charakteristika halfen, diese Muster zu verstehen. Paarungs- und Reproduktionserfolg der Männchen war nicht mit Parasiteninfektion korreliert. Dieses Ergebnis deutet darauf hin, dass gastro-intestinale Parasiten bei Rotstirnmakis keine funktionelle Rolle in Prozessen der sexuellen Selektion innehaben. Die männliche Gesichtsfärbung, die zwar, wie hier gezeigt, unter der proximaten Kontrolle von Androgenen steht, fungierte hier auch nicht als Prädiktor für den männlichen Reproduktionserfolg. Parasitenbefall bei Rotstirnmakis unterlag starken Schwankungen zwischen den Untersuchungsjahren und diese Variabilität konnte teilweise auf Änderungen im Steroidhormonhaushalt der Männchen zurückgeführt werden. Im Gegensatz zu den Vorhersagen des Immunokompetenzmodells (Folstad und Karter 1992), das von einer immunsuppressiven Wirkung von Androgenen ausgeht, weisen die Ergebnisse dieser Arbeit darauf hin, dass Androgene und Glukokortikoide vermutlich eine immunfördernde Funktion haben, die zu erniedrigtem Parasitenbefall führt. Zum besseren Verständnis der Interaktionen zwischen Primatenwirten und Parasiten schlage ich vor, dass in zukünftigen Modellen zwar ein ähnlich umfangreicher Ansatz, wie hier vorgestellt, gewählt wird, wurde; allerdings würde die Integration von zusätzlichen Faktoren wie z.B. Körperverfassung oder Ernährungszustand des Wirtstieres, aber auch Information zur Populationsdynamik der verschiedenen Parasitenarten in zukünftigen Modellen das Verständnis der komplexen Parasit-Wirt Beziehungen in natürlichen Populationen komplementieren.