Microbial sulfate reduction in the tissue of the cold-water sponge Geodia barretti (Tetractinellida, Demospongiea)

Abstract

Umsatzraten, Gemeinschaftsstruktur und das chemische Mikromilieu sulfatreduzierender Bakterien (SRB) im Gewebe des borealen Schwammes Geodia barretti (Demospongiae) wurden untersucht, und biologisch-chemische sowie Schwamm-Bakterien-Wechselwirkungen diskutiert. Dafür wurden histologische, molekularbiologische und biogeochemische Methoden kombiniert, neue Methoden entwickelt und bewährte modifiziert.Schwämme stehen am Anfang der Metazoenentwicklung und können als ursprünglichster aller jetzt lebender Tierstämme bezeichnet werden. Fossilienfunde zeigen, dass die Familie Geodiidae seit dem frühen Kambrium existiert. Geodia barretti beherbergt eine große Zahl assoziierter Mikroorganismen in seiner interzellulären Matrix. Solche Schwämme werden auch als "bacteriosponges" ("Bakterienschwämme") bezeichnet. Diese Art besitzt zahlreiche Nadeln aus Silikat, die an der Oberfläche eine dichte Cortex aus Mikroskleren bilden. Verschiedene histotechnologische Methoden wurden erprobt, um Gewebeschnitte ohne vorherige Herauslösung der Skleren zu erhalten. Solche Schnitte wurden für die Untersuchung der Bakteriengemeinschaft mit Fluoreszenz in situ Hybridisierung (FISH) benötigt, sowie auch für histologische Untersuchungen.Ferner wurde eine neue Methode zur Kultivierung von Gewebefragmenten von G. barretti entwickelt. Kultivierte Schwammfragmente dienten als experimentelle Einheiten für Untersuchungen mit Mikroelektroden. Histologische Beobachtungen über einen Kultivierungszeitraum von 8 Monaten hinweg zeigten die Fähigkeit dieses Schwammes, sich aus einem beliebigen Gewebestück zu regenerieren.Bakterienzählungen mit FISH an Gewebeschnitten ergaben 2,23*1010 SRB cm-3. Das sind 7,6% der gesamten Schwammbakterien. Die Zusammensetzung der SRB-Gemeinschaft in G. barretti unterschied sich von der in marinen Sedimenten. Die Gattung Desulfovibrio war am zahlreichsten vertreten. Diese Gattung beinhaltet Sulfatreduzierer, die auf bestimmte Substrate spezialisiert sind und bevorzugt bei hohen Substratkonzentrationen wachsen. SRB waren gleichmäßig im choanosomalen Gewebe verteilt, fehlten jedoch in und direkt unterhalb der Cortex. Wiederholte Messungen mit Sauerstoff-Mikroelektroden zeigten eine gute Sauerstoffversorgung in Cortex und subcorticalen Kammern eines aktiv pumpenden Schwammes. Im Choanosom nahm der Sauerstoff rapide ab, und war 4-6 mm unter der Oberfläche nicht mehr messbar. In nicht-pumpenden Individuen wurde diffusiver Sauerstoffverbrauch im überliegenden Wasser beobachtet. Sauerstoffprofile an kultivierten Fragmenten zeigten eine nahezu parabolische Form, was darauf hinweist, dass die Sauerstoffversorgung allein durch Diffusion gedeckt wird und die Fragmente nicht aktiv pumpen können. Sulfatreduktionsraten (SRR) im Schwammgewebe lagen zwischen 1-1200 nmol SO42- cm-3 d-1, mit starken Variationen innerhalb eines Individuums. Zeitserien mit homogenisiertem Schwammgewebe zeigten eine starke Abhängigkeit der SRR von der Inkubationszeit mit 35SO42-. Dies deutet auf eine schnelle Reoxidation des Sulfids hin, was bedeutet, dass Sulfatreduktion direkt mit Sulfidoxidation verknüpft ist. Auch die höchsten gemessenen Raten unterschätzen möglicherweise die wahren SRR, welche auf bis zu 5000 nmol cm-3 d-1 geschätzt wurden. Von diesen Raten wurden zellspezifische Sulfatreduktionsraten bis zu 0,22 fmol cell-1 d-1 kalkuliert, welche vergleichbar sind mit solchen in marinen Sedimenten.Meine Ergebnisse lassen auf einen endosymbiontischen Schwefelkreislauf im Gewebe von G. barretti schließen, angetrieben von der Aktivität der SRB und von oxischen/anoxischen Kreisläufen im Gewebe aufgrund von variierender Pumpaktivität des Schwammes. Sind Schwammzellen und aerobe assoziierte Bakterien metabolisch aktiv in einem schwach pumpenden Schwamm, können Gewebebereiche anoxisch werden. Unter diesen Bedingungen betreiben Schwammzellen Fermentierung. Fermentationsprodukte sind Substrate für SRB, welche von Schwammzellen konsumiert werden können. In der Gegenwart von Sauerstoff wird der Schwefelkreislauf im Schwammgewebe durch Oxidation von Sulfid zu Sulfat vervollständigt. Die Beteiligung von sulfidoxidierenden Bakterien an diesem Schritt ist sehr wahrscheinlich.Meine Ergebnisse weisen auf die Bedeutung anaerober Prozesse in der interzellulären Matrix von G. barretti hin, wobei den SRB möglicherweise eine Schlüsselrolle für den Metabolismus und die Ernährung des Schwammes zukommt. Ob diese Symbiose ein Relikt aus der frühen Entwicklungsgeschichte der Tiere ist, bleibt spekulativ. Allerdings könnte dieses effiziente System des internen Nährstoffrecyclings zwischen Symbiosepartnern der Grund für das lange Überleben der Gattung Geodia und anderer "Bakterienschwämme" sein.