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Synchronization, Neuronal Excitability, and Information Flow in Networks of Neuronal Oscillators

Synchronisation, Neuronale Erregbarkeit und Informations-Fluss in Netzwerken Neuronaler Oszillatoren

by Christoph Kirst
Doctoral thesis
Date of Examination:2011-09-28
Date of issue:2012-09-27
Advisor:Prof. Dr. Marc Timme
Advisor:Prof. Dr. Andreas Herz
Referee:Prof. Dr. Theo Geisel
Referee:Prof. Dr. Reiner Kree
crossref-logoPersistent Address: http://dx.doi.org/10.53846/goediss-2923

 

 

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Abstract

English

Synchronization is an omnipresent phenomenon in the dynamics of complex neuronal networks, emerging between single neurons as the simultaneous generation of action potentials and on larger spatial scales in the collective oscillations of neuronal ensembles. Synchronized neuronal activity is connected to various brain functions, neuronal processing and coding but is also associated with brain diseases. Several regulatory mechanism in the brain act locally by changing the dynamical properties of individual neurons or their synaptic connections. Understanding how local properties affect or even control the collective synchronization dynamics thus may provide helpful insights for the study of e.g. pathological synchronization or information transmission in the brain. In this dissertation, we theoretically and experimentally study how local properties of neurons or groups of neurons affect network wide synchronization, dynamic grouping and information routing. First, we propose and derive a general model of pulse-coupled neuronal threshold units with a partial reset that captures the response of neurons to supra-threshold stimulation. We analytically show that this partial reset controls a sequence of desynchronizing bifurcations that destabilize synchronized groups of neurons in the collective network dynamics. Moreover, we develop a general mathematical formalism to study the phase space structure of pulse-coupled units with delayed interactions and reveal that the partial reset controls a novel type of bifurcation scenario from unstable attractor networks prevalent in units with delayed pulse-coupling to heteroclinic switching dynamics. Second, we show that the excitability type of neurons, i.e. their intrinsic characteristic dynamics of generating action potentials, can be changed dynamically. For the general class of conductance based neuron models we analytically derive the bifurcation structure of the neuronal excitability transition and show that it can be induced by a change in neuronal morphology or in leak conductance. Using dynamic patch clamp experiments we confirm the main theoretical predictions, including a qualitative change in the relation between input current to output spike rate, a transition from integration to resonance properties and a region of bistable dynamics. The results indicate that synaptic activity is sufficient to dynamically induce this neuronal excitability switch, thereby providing a flexible mechanism for the dynamic control of synchronization and grouping of neurons in the collective network dynamics. Third, we study the impact of local changes on the information flow in neuronal networks undergoing collective neuronal oscillations. For the general class of stochastic phase-reduced oscillator networks we derive expressions for the delayed mutual information between clusters as a function of the underlying network structure. We use this theory to reveal how information can be rerouted dynamically by switching between different dynamical states. In hierarchical clustered networks we further show how local changes within a group of neurons control the global inter-cluster information flow. Finally, we confirm these findings in a more biophysical realistic network model of spiking neurons undergoing collective gamma oscillations and extend the results to information transfer in the precisely timed spike patterns.
Keywords: synchronization; neuronal excitability; information flow; neuronal oscillations; pulse-coupled oscillators; phase oscillators; dynamic clamp; dynamic grouping; information routing; modular networks

Other Languages

Ein omnipräsentes Phänomen in der kollektiven Dynamik komplexer neuronaler Netzwerke ist Synchronisation, die sich in der gleichzeitigen Erzeugung von Aktionspotentialen von Neuronen und auf größeren räumlichen Skalen in kollektiven Oszillationen neuronaler Ensembles manifestiert. Synchrone neuronale Aktivität ist mit verschiedenen Gehirnfunktionen, neuronaler Informationsverarbeitung und Kodierung verbunden, steht aber auch in Zusammenhang mit Gehirnkrankheiten. Regulierende Mechanismen im Gehirn agieren typischerweise lokal, indem sie die dynamischen Eigenschaften einzelner Neuronen oder deren synaptische Verbindungen ändern. Ein detailliertes Verständnis wie solche lokalen Eigenschaften die kollektive Synchronisationsdynamik beeinflussen ist daher eine hilfreiche Grundlage für das Studium pathologischer Synchronisation oder der Informationsübertragung im Gehirn. In dieser Dissertation untersuchen wir theoretisch und experimentell wie lokale Eigenschaften von Neuronen oder Gruppen von Neuronen netzwerkweite Synchronisation, dynamische Ensemblebildung und Informationsübertragung beeinflussen. Im ersten Teil dieser Arbeit führen wir ein generelles Modell für plus-gekoppelte neuronale Schwelleneinheiten mit einem partiellen Reset ein, das die Antworteigenschaften von Neuronen auf überschwellige Stimulation erfasst. Wir zeigen analytisch, dass dieser partielle Reset eine Sequenz von desynchronisierenden Bifurkationen in der kollektiven Netzwerkdynamik kontrolliert. Es wird ein mathematischer Formalismus zur Analyse der Phasenraumstruktur von puls-gekoppelten Einheiten mit zeit-verzögerten Interaktionen entwickelt. Damit zeigen wir, dass der partielle Reset eine neuartige Bifurkation von instabilen Attraktor-Netzwerken, die in Systemen mit verzögerter Puls-Kopplung vorherrschen, zu heteroklinen Netzwerkstrukturen induziert. Im zweiten Teil der Dissertation zeigen wir, dass die neuronale Erregbarkeit, d.h. die intrinsische Dynamik zur Erzeugung von Aktionspotentialen, dynamisch geändert werden kann. Für die allgemeine Klasse von leitfähigkeitsbasierten Modellen leiten wir analytisch die Bifurkationsstruktur des Überganges in der neuronalen Erregbarkeit her und zeigen, dass er durch
Schlagwörter: Synchronisation; neuronale Erregbarkeit; Informationsfluss; neuronale Oszillationen; puls-gekopplete Oszillatoren; Phasen-Oszillatoren; dynamic clamp; Informationsleitung; modulare Netzwerke
 

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