Phylogeography and impact of hybridization on the evolution of African green monkeys (Chlorocebus Gray, 1870)

Abstract

Die Evolution der heutigen globalen Diversität wurde in den letzten Millionen Jahren insbesondere durch klimatische Schwankungen und entsprechende Veränderungen biologischer Lebensräume beeinflusst. Besonders deutlich ist der Einfluss von Glazialen und Interglazialen auf die Evolution von Organismen der Nördlichen Hemisphäre. Weniger klar hingegen ist, inwiefern sich diese klimatischen Verhältnisse auf (sub-) tropische Regionen ausgewirkt haben, insbesondere auf das Afrikanische Savannen Biom. Unabhängig davon, haben Umweltveränderungen in tropischen und nicht-tropischen Gebieten zur Entstehung vieler der gegenwärtigen Hybridzonen geführt, in denen zuvor geographisch separierte Populationen in sekundären Kontakt gekommen sind. Obwohl Hybridisierung im Tierreich inzwischen nicht mehr als ein rares Phänomen betrachtet wird, ist das tatsächliche Ausmaß und die Bedeutung von Hybridisierung in der Evolution von Tieren noch lange nicht vollständig geklärt. Die Verbreitung Grüner Meerkatzen der Gattung Chlorocebus reflektiert nahezu die Ausdehnung Afrikanischer Savannengebiete und basierend auf Beobachtungen im Freiland sowie auf morphologischen Merkmalen von Museumsexemplaren, hybridisieren die meisten der sechs anerkannten parapatrischen Arten in ihren jeweiligen Kontaktzonen. Aufgrund dieser Eigenschaften habe ich in meiner Doktorarbeit Grüne Meerkatzen als Modellsystem genutzt, um zum einen die Bedeutung von Hybridisierung in der Evolution von Primaten und Tieren im Allgemeinen zu untersuchen, und zum anderen, um wesentliche Trends in der Evolution von Savannensäugetieren zu analysieren. Um in einem ersten Schritt grundlegende Informationen über die mitochondriale Diversität und Verbreitung der Grünen Meerkatzen zu erlangen, generierte ich vollständige Cytochrom b Sequenzen von Proben, die alle sechs Arten der Gattung und große Teile der gesamten Verbreitung Grüner Meerkatzen repräsentierten. Des Weiteren nutzte ich Sequenz-Informationen zweier Y-chromosomaler Loci, ein Fragment der sex determining region (SRY) und das letzte Intron des Zinc finger (ZFY), um eventuell zeitlich zurückliegende Hybridisierungsereignisse nachzuweisen. Um räumliche sowie zeitliche phylogeographische Muster zu rekonstruieren, habe ich basierend auf den bisher gewonnen Daten weitere mitochondriale Marker von selektiven Proben aller mitochondrialer Kladen sequenziert. Abschließend habe ich die Phylogeographie Grüner Meerkatzen mit den Phylogeographien dreier anderer weit verbreiteter Savannensäugetier-Gattungen verglichen, mit Pavianen (Papio), Warzenschweinen (Phacochoerus), und Kuhantilopen (Alcelaphus). Meine Analysen der mitochondrialen Daten lassen neun klar abgegrenzte Kladen erkennen, die keiner bisher vorgeschlagenen Taxonomie entsprechen. Zahlreiche para- und polyphyletische Beziehungen, verursacht durch nicht übereinstimmende Verbreitungsmuster mitochondrialer Kladen und morphologischer Merkmale, liefern Hinweise auf anhaltende introgressive Hybridisierung in den Kontaktzonen aller Arten, mit Ausnahme der beiden westafrikanischen Arten. Darüber hinaus weisen die Ergebnisse der mitochondrialen Analysen auf potentiell vergangene introgressive Hybridisierungsereignisse hin, die geographisch nicht in Gebiete gegenwärtiger Kontaktzonen fallen. Dies kann im Falle von C. pygerythrus in Ostafrika anhand der Y-chromosomalen Daten bestätigt werden. Männchen basierte Introgression und nuclear swamping haben hier offensichtlich zu dem zytonukleären Aussterben eines historischen Taxons geführt. Aber nicht alle diskordante Muster in der mitochondrialen Phylogenie sind Anzeichen für zurückliegende introgressive Hybridisierung. Innerhalb der Verbreitung von C. tantalus weisen sowohl mitochondriale als auch Y-chromsomale Daten auf zwei klar separierte und morphologisch kryptische Taxa hin (ein westliches und ein östliches Taxon), ein Befund der möglicherweise auf das Vorhandensein einer neuen Grünen Meerkatzenart hindeutet. In Übereinstimmung mit mitochondrialen Ergebnissen weisen Y-chromosomale Daten ebenfalls keine Anzeichen für Hybridisierung zwischen C. sabaeus und der westlichen C. tantalus-Form in Westafrika auf. Entgegen früherer Annahmen stellt der Volta Fluss und seine nördlicheren Zuflüsse offenbar auf gesamter Länge eine geographische Barriere dar und nicht wie vorher angenommen nur im südlicheren Teil des Flussverlaufs. Die Phylogeographie Grüner Meerkatzen weist somit auf eine komplexe evolutionäre Geschichte hin. Aufgrund der phylogenetischen Rekonstruktionen und Datierungen gehe ich von einem Westafrikanischen Ursprung der Gattung vor ca. 2,46 Millionen Jahren aus. Des Weiteren liefert die Phylogenie Hinweise auf eine erst später folgende Ausbreitung bis nach Südafrika und auf zwei zeitlich getrennte Besiedelungen nordöstlicher Regionen, eine vom Westen und eine von eher südlicheren Regionen aus. Im Vergleich zu den anderen Savannensäugetieren können keine zeitlichen Übereinstimmungen in Aufspaltungsmustern gefunden werden, weder im Vergleich zwischen den Primaten noch zwischen den Ungulaten. Zudem fallen Aufspaltungen innerhalb der Gattungen zeitlich sowohl mit kalt-ariden als auch mit warm-humiden Perioden zusammen. Veränderungen in Populationsgrößen innerhalb der letzten 500.000 Jahre zeigen unterschiedliche Muster zwischen Primaten und Ungulaten, die wahrscheinlich mit verschiedenen ökologischen Anpassungen und Habitat Präferenzen zu erklären sind. Da außerdem keine klaren Zusammenhänge zwischen dem zeitlichen Auftreten von Populationsschwankungen und dem letzten Interglazialem bzw. Glazialen Maximum gefunden werden können, scheint ein Einfluss von regional geprägtem Klima in Afrika wahrscheinlicher. Zusammengefasst hat die Evolution Grüner Meerkatzen im frühen Pleistozän begonnen und klimatische Schwankungen im Quartär haben vermutlich zu wiederkehrenden Veränderungen in der Ausbreitung geführt. Diese begünstigte die Entstehung von sekundären Kontaktzonen und führte zu weit verbreiteter introgressiver Hybridisierung innerhalb der Gattung. Das zytonukleäre Aussterben ehemaliger Taxa oder Populationen als Ergebnis lang anhaltender introgressiver Hybridisierung und darauffolgendem nuclear swamping machen zudem den potentiellen Einfluss von Hybridisierung in der Evolution von Primaten und Tieren im Allgemeinen deutlich. Die Phylogeographien der Savannensäugetiere zeigen, dass Aufspaltungen innerhalb der Gattungen sehr wahrscheinlich durch ausgeprägt humide wie auch aride Bedingungen begünstigt wurden, die eher durch regionale Klimatische Veränderungen in Afrika zu erklären sind als durch Glaziale Zyklen und Klimaschwankungen der Nördlichen Hemisphäre. Die Ergebnisse meiner Doktorarbeit betonen die Notwendigkeit der Analyse von sowohl mütterlich als auch väterlich vererbten Markern in phylogeographischen Studien, um ein möglichst vollständiges Bild von evolutionären Prozessen, Hybridisierung, sowie von genetischer und taxonomischer Vielfalt zu erlangen.