Conservation physiology of two closely related, sympatric lemur species, the fat-tailed dwarf lemur (Cheirogaleus medius), and the gray mouse lemur (Microcebus murinus)

von Hasina Josué Rakotoniaina
Dissertation
Datum der mündl. Prüfung:2016-11-04
Erschienen:2017-10-30
Betreuer:Prof. Dr. Peter M. Kappeler
Gutachter:Prof. Dr. Peter M. Kappeler
Gutachter:Prof. Dr. Eckhard W. Heymann
Gutachter:Prof. Dr. Mark Maraun
Gutachter:Dr. Matthias Waltert
Gutachter:Dr. Oliver Schülke
Zum Verlinken/Zitieren: http://dx.doi.org/10.53846/goediss-6534

 

 

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Zusammenfassung

Englisch

The detrimental effects of human-induced habitat loss and degradation on wildlife are pervasive and represent a primary concern for conservation biologists. Understanding how organisms accurately recognise and respond to these challenges is therefore an important goal of conservation-related research. Species are known to respond differently to anthropogenic disturbance and while some are relatively good at coping with a certain degree of perturbation, some face drastic population decline. This heterogeneity in coping abilities has been generally connected to various biological attributes such as life history characteristics, the degree of diet specialization, and geographical range size. Yet, the underlying mechanisms that drive this species-specific variability in the ability to respond to environmental change and challenges in wild populations remain largely unknown. The aim of this thesis was to examine how two sympatric lemur species, the grey mouse lemur (Microcebus murinus) and the fat-tailed dwarf lemur (Cheirogaleus medius) - that differ in various aspects of their life histories and their apparent susceptibility to habitat disturbance - were physiologically affected by anthropogenic disturbances, and in turn, how physiological parameters impacted on general health and fitness output. Specifically, I first investigated how the link between habitat disturbance and various health indicators such as the stress level (measured as hair cortisol concentration, HCC), general body condition (measured as scaled mass index, SMI), and patterns of parasitism (prevalence, morphotype richness, multiple infection) might differ in the two species. I selected four populations of M. murinus and C. medius that were subjected to a gradient of anthropogenic disturbance in Kirindy Forest, western Madagascar, and compared these health indicators among sites. Secondly, I strived to identify the nature and magnitude of the interrelationships among those health indicators by investigating how HCC influenced SMI and parasite infection using a confirmatory path analysis. Finally, by using a mark-capture-recapture modelling approach, I evaluated the power of the health indicators to predict survival. This last part could only be conducted for M. murinus and for the most suitable habitat. Contrary to the assumption of a deteriorating health (increased HCC and parasitism, and decreased SMI) with increasing level of disturbance, I discovered in the first study that all health indicators were comparable among sites in C. medius. In M. murinus, neither HCC, nor parasitism patterns (prevalence, parasite species richness and rate of multiple infections) varied across the gradient of anthropogenic disturbance, yet body condition was highest in the most disturbed site. Those results suggest that levels of habitat disturbance may not always be reflected in the physiological health indicator values, probably due to the capacity of animals to develop a range of behavioural adaptations in order to deal with suboptimal conditions. However, the difference in relative density among the study sites and the constantly lower density of C. medius in comparison to M. murinus imply that, to some extent, both species are negatively affected by environmental changes, with a higher impact on C. medius. Moreover, I found in the second study that there were no associations among HCC, SMI and parasite infection in the fast-living M. murinus. In the slow living C. medius, I detected a direct positive influence of HCC on parasite morphotype richness, in accordance with the assumption of a reduced immunity in highly stressed individuals. Surprisingly, SMI also showed a positive relationship with HCC especially prior to hibernation. Glucocorticoids (GCs) seem to play a key role in mediating the trade-off between energetic requirements prior to hibernation and an increased susceptibility to parasite infection in C. medius. I finally observed that, following predictions, mouse lemurs with high HCC values experience lowered survival probabilities both at the semi-annual and monthly scale. Individuals with very good body condition (high SMI values) also benefited from higher semi-annual survival in comparison to individuals with mid to low SMI values, but this advantage was not detected at the monthly scale. Survival was not affected by pattern of parasitism. Those last results highlight the negative impact of long-term elevated GC levels on survival and hence population dynamics, and suggest differential strength of selection acting on GCs, body condition, and parasite infection. In conclusion, the results of this thesis suggest that while they might not always accurately report differences in levels of habitat disturbance, GC hormones can be central in mediating energetic trade-offs, and more importantly, variations of GC levels can predict fitness. The degree of flexibility of the stress response to environmental perturbations might, at least partly, dictate the ability of a given species to cope with harsh condition. Moreover, these findings emphasize the importance of conducting an assessment of the effect of GCs on fitness when using physiological data in conservation-related research.
Keywords: conservation physiology; stress; parasitism; body condition; glucocorticoid; Microcebus murinus; Cheirogaleus medius; lemurs; Madagascar

Deutsch

Die nachteiligen Effekte des durch den Menschen verursachten Verlusts und der Degradierung von Habitaten auf wildlebende Tierarten sind tiefgreifend und ein vorrangiges Tätigkeitsfeld von Naturschutzbiologen. Das Verständnis, wie Organismen präzise diese Herausforderungen erkennen und darauf reagieren, ist daher ein wichtiges Ziel naturschutzrelevanter Forschung. Arten sind dafür bekannt unterschiedlich auf anthropogene Beeinträchtigungen zu reagieren. Während es einige Arten schaffen relativ gut mit Störungen zurecht zu kommen, verzeichnen andere drastische Populationsrückgänge. Diese Heterogenität in der Fähigkeit zur Bewältigung negativer Einflüsse wird allgemein in Verbindung zu verschiedenen biologischen Eigenschaften wie Life-History-Charakteristika, Grad der Nahrungsspezialisierung und/oder der Ausdehnung der geographischen Verbreitung gesetzt. Bisher sind die zugrunde liegenden Mechanismen, welche die artenspezifische Variabilität der Reaktionsfähigkeit auf Umweltveränderungen und -anforderungen steuern, jedoch weitgehend unbekannt. Das Ziel der vorliegenden Arbeit war es, zu untersuchen, wie zwei sympatrische Lemurenarten, der Graue Mausmaki (Microcebus murinus) und der Westliche Fettschwanzmaki (Cheirogaleus medius) – die sich in verschiedenen Aspekten ihrer Life-Histories und ihrer scheinbaren Empfindlichkeit gegenüber Habitatstörungen unterscheiden – physiologisch durch anthropogene Störungen beeinflusst werden, und im Gegenzug, wie sich physiologische Parameter auf den allgemeinen Gesundheitszustand und die Fitness der Tiere auswirken. Im Besonderen untersuchte ich zunächst, wie die Verknüpfung zwischen Habitatstörungen und verschiedenen Gesundheitsindikatoren wie Stressniveau (gemessen als Haar-Cortisolkonzentration, HCC), allgemeiner körperkondition (gemessen als skalierter Masseindex, SMI) und Muster des Parasitismus (Prävalenz, Morphotypenvielfalt, multiple Infektion) zwischen den beiden Arten variieren könnte. Ich wählte vier Populationen von M. murinus und C. medius im Wald von Kirindy im westlichen Madagaskar aus, die einem Gradienten anthropogener Störungen ausgesetzt waren und verglich die genannten Gesundheitsindikatoren zwischen den Standorten. Zweitens versuchte ich Art und Ausmaβ der Wechselwirkungen zwischen diesen Gesundheitsindikatoren zu identifizieren, indem ich mittels einer konfirmatorischen Pfadanalyse untersuchte, wie die HCC den SMI und die Parasitenbelastung beeinflusste. Durch einen Fang-Wiederfang-Modellierungsansatz beurteilte ich schlieβlich die Aussagekraft der Gesundheitsindikatoren für die Vorhersagbarkeit des Überlebens. Dieser letzte Teil konnte nur für M. murinus und das am besten geeignete Habitat durchgeführt werden, da hier der Datensatz am umfangreisten war. Im Gegensatz zur Annahme eines sich verschlechternden Gesundheitszustandes (erhöhte HCC und erhöhter Parasitismus, und verringerter SMI) mit zunemhenden Grad der Störung fand ich im ersten Teil der Studie heraus, dass alle Gesundheitsindikatoren bei C. medius zwischen den Standorten vergleichsweise ähnlich waren. Bei M. murinus variierten weder die HCC noch das Parasitenmuster (Prävalenz, Parasitenartenreichtum und Rate multipler Infektionen) entlang des Gradienten der anthropogenen Störungen, wobei die körperliche Verfassung an dem am stärksten beeinträchtigten Standort sogar am besten war. Diese Ergebnisse deuten darauf hin, dass sich der Grad der Habitatstörung nicht immer in den Werten der physiologischen Gesundheitsindikatoren widerspiegelt. Dies hängt vermutlich mit der Fähigkeit von Tieren zur Entwicklung einer Bandbreite an Verhaltensanpassungen zusammen, um mit suboptimalen Bedingungen zurecht zu kommen. Die Unterschiede in der relativen Dichte zwischen den Untersuchungsstandorten deuten jedoch in gewissem Maβe darauf hin, dass beide Arten durch Umweltveränderungen negativ beeinflusst werden, mit stärkeren Auswirkungen auf C. medius. Des weiteren fand ich im zweiten Teil der Studie heraus, dass keine Zusammenhänge zwischen HCC, SMI und Parasiteninfektion bei M. murinus mit seiner schnellen Life-History bestanden. Bei dem durch eine langsame Life-History charakterisierten C. medius stellte ich einen direkten positiven Einfluss der HCC auf den Parasitenreichtum fest, in Übereinstimmung mit der Annahme einer verminderten Immunität bei stark gestressten Individuen. Überraschenderweise zeigte der SMI insbesondere vor dem Winterschlaf auch eine positive Beziehung zur HCC. Glucocorticoide (GCs) scheinen eine Schlüsselrolle bei der Vermittlung des Ausgleichs zwischen energetischen Anforderungen vor dem Winterschlaf und einer erhöhten Anfälligkeit für Parasiteninfektionen bei C. medius zu spielen. Schlieβlich beobachtete ich, entsprechend der Vorhersagen, dass Mausmakis mit hohen HCC-Werten verringerte Überlebenswahrscheinlichkeiten sowohl im halbjährlichen als auch im monatlichen Maβstab zeigten. Individuen mit sehr guter körperlicher Verfassung (hohen SMI-Werten) profitierten von einer höheren halbjährlichen Überlebensrate im Vergleich zu Individuen mit mittleren bis niedrigen SMI-Werten. Dieser Teil war jedoch nicht im monatlichen Maβstab feststellbar. Das Überleben war nicht beeinflusst durch das Muster des Parasitismus. Diese Ergebnisse unterstreichen den negativen Einfluss von langfristig erhöhten GC-Spiegeln auf das Überleben und damit die Populationsdynamik, und deuten auf eine unterschiedliche Stärke der Selektion hin, die auf GCs, Körperkondition und Parasiteninfektion wirkt. Schlussfolgernd lässt sich sagen, dass die Ergebnisse darauf hindeuten, dass GC-Hormone, obwohl sie nicht immer die Unterschiede der Habitatstörung exakt widerspiegeln, von zentraler Bedeutung bei der Vermittlung des Energiehaushalts sind. Noch bedeutsamer ist die Tatsache, dass sich anhand der GC-Spiegel die Fitness vorhersagen lässt. Der Grad der Flexibilität der Stressantwort auf Umweltstörungen könnte zumindest teilweise die Fähigkeit einer bestimmten Art bestimmen, mit widrigen Bedingungen zurecht zu kommen. Darüber hinaus unterstreichen die Ergebnisse die Bedeutung der Bewertung des Effekts von GCs auf die Fitness, wenn physiologische Daten für naturschutzbezogene Forschung herangezogen werden.
 
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