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Neural coding of grasp force planning and control in macaque areas AIP, F5, and M1

by Rijk in 't Veld
Doctoral thesis
Date of Examination:2016-09-20
Date of issue:2016-10-27
Advisor:Prof. Hansjörg Scherberger
Referee:Prof. Dr. Hansjörg Scherberger
Referee:Prof. Dr. Alexander Gail
crossref-logoPersistent Address: http://dx.doi.org/10.53846/goediss-5912

 

 

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Name:Dissertation_Intveld.pdf
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Format:PDF
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Abstract

English

Much research has been done in the last decades to decipher how the brain controls grasping movements. The anterior intraparietal area (AIP), the hand area of the ventral premotor cortex (F5), and the hand area of the primary motor cortex (M1) have been identified as essential cortical areas for the control of hand shape. However, much less is known about how neurons from these areas code another essential parameter of grasping actions, grasp force. Especially, the role of the higher order areas F5 and AIP in this process remains elusive. This study aims to address the lack of knowledge about the neural coding of grasp force planning and control in these areas. To achieve this, we trained two macaque monkeys (Macaca mulatta) on a delayed grasping task with two grip types (whole-hand grip or precision grip) and three different levels of force (0-12 N). While the monkeys performed the task, we recorded the activity of singleand multi-units from AIP, F5, and M1. We calculated the percentage of grip type and force tuned units (cluster-based permutation test) and calculated the amount of variance explained by grip type and force for the population of units of each brain area (demixed principal component analysis). We show here, for the first time, the modulation of single AIP neurons to grasp force. Furthermore, we confirm and extend previous findings that showed such neural modulation in F5 and M1. Surprisingly, the percentages of units responding to grasp force control in AIP and F5 were not much less than M1 and similar to the amount of units responding to grip type. In F5, the amount of variance explained by grasp force was almost 16 as high as that explained by grip type. In AIP and M1, grip type clearly explained more variance than grasp force, but also in these areas, the amount of variance explained by force was sufficient to reliably decode the force conditions. We also found strong neural modulation to grasp force conditions before movement onset in F5, which possibly represents a role of this area for grasp force planning. In AIP, grasp force planning activity was found only in one of both monkeys, and as expected, not in M1 (checked only in one animal). Lastly, we found that, although force tuning was influenced by grip type in some units, only a small fraction of the population variance in each area contained mixed selectivity for grip type and force. Information about grasp force could therefore be extracted separately from grip type. These findings suggest an important role of AIP and F5 in grasp force control in addition to M1. F5 is likely also involved in planning grasp force, while the role of AIP and M1 are likely smaller in this process. Finally, since grip type and force information could be extracted separately, these results show that grasp force is possibly coded independently from hand shape in the cortical grasping network.
Keywords: Grip force; Monkey; AIP; F5; M1; Motor planning; Motor control; Grasping

Other Languages

In den letzte Jahrzehnten wurde viel daran geforscht zu entschlüsseln wie das Gehirn Greifbewegungen koordiniert. Das anteriore intraparietale Areal (AIP), das Hand Areal des ventralen premotorischen Kortex (F5), und das Hand Areal des primären motorischen Kortex (M1) wurden als essentielle kortikale Arealen für die Kontrolle der Hand identifiziert. Nichtsdestotrotz ist deutlich weniger darüber bekannt wie die Neuronen dieser Areale einen weiteren essentielle Parameter von Greifbewegungen kodieren: Greifkraft. Insbesondere die Rolle der tertiären, kortikalen Areale AIP und F5 in diesen Prozess ist bisher unklar. Die hier durchgeführte Studie befasst sich mit der Wissenslücke über die neuronale Kodierung von Greifkraft Planung und Steuerung in diesen Arealen. Um dies zu erreichen, haben wir zwei Makaken (Macaca mulatta) trainiert eine verzögerte Greifaufgabe auszuführen mit zwei Grifftypen (ein Griff mit der ganzen Hand oder ein Präzisionsgriff) und mit drei verschiedene Kraftniveaus (0-12 N). Während die Affen die Aufgabe ausführten, haben wir die Aktivität von “single-units“ (einzelnen Neuronen) und “multi-units“ (Gruppen von mehreren Neuronen) in den Arealen AIP, F5 und M1 aufgenommen. Wir berechneten den Prozentsatz von Grifftyp modulierten und Griffkraft modulierten “units“ (cluster-based permutation test) und berechneten wie viel Varianz in der Population von “units“ durch Grifftyp und Kraft erklärbar ist, separat für jedes Gehirn Areal mit einer modernen Dimensionalitätsreduktionsanalyse (demixed principal component analysis). 18 Wir zeigen hier zum ersten Mal die Modulation von einzelnen AIP Neuronen durch Greifkraft. Weiterhin bestätigen und erweitern wir hier vorherige Ergebnisse, welche solche neuronale Modulationen bereits in F5 und M1 gezeigt haben. Überaschenderweise war der Prozentsatz von “units“ welche durch Griffkraft moduliert werden, in AIP und F5 nicht wesentlich kleiner als in M1 und ähnlich zu dem Prozentsatz an Grifftyp modulierte Neuronen. Der Anteil an erklärte Varianz in F5 durch Greifkraft war nahezu so groß, wie der Anteil erklärt durch Grifftyp. In AIP und M1 war klar mehr Varianz durch Grifftyp erklärt als durch Kraft, aber der Anteil an erklärte Varianz beider Arealen war ausreichend, um zuverlässig Kraftbedingung zu dekodieren. Wir fanden ebenfalls eine starke neuronale Modulation für Griffkraftbedingungen vor der Bewegungsinitiierung in F5, was wahrscheinlich eine Rolle dieses Areals in der Greifkraftplanung repräsentiert. In AIP war Greifkraftplanungsaktivität nur in einen der beiden Affen vorhanden und wie erwartet nicht präsent in M1 (gemessen nur in einen Affen). Letztendlich, obwohl Greifkraftmodulation in einigen Fällen durch Grifftypmodulation beeinflusst war, war nur ein kleiner Anteil der Populationsvarianz, in den jeweiligen Arealen, durch interaktive Modulation erklärt. Information über Greifkraft können somit folglich separat vom Grifftyp extrahiert werden. Diese Ergebnisse legen eine wichtige Rolle von AIP und F5 bei der Greifkraftkontrolle, neben M1, nah. F5 ist mit hoher Wahrscheinlichkeit auch bei der Planung von Greifkraft involviert, während die Rolle von AIP und M1 geringer ist in diesem Prozess. Letztendlich, da Grifftyp- und Kraftinformation separat extrahierbar sind, zeigen diese Ergebnisse, dass Greifkraft vermutlich unabhängig von Grifftyp, im kortikalen Greifnetzwerk kodiert ist.
In de laatste decennia is er veel onderzoek gedaan om te interpreteren hoe de hersenen grijpbewegingen besturen. Het anterieure intra pariëtale gebied (AIP), het handgebied van de ventrale premotorische schors (F5) en het handgebied van de primaire motorische schors (M1) zijn geïdentificeerd als essentiële gebieden van de hersenschors die de vorm van de hand besturen. Maar er is veel minder bekend over hoe de hersenen een andere parameter van grijpbewegingen bestuurt: grijpkracht. Vooral de rol in dit proces van AIP en F5, gebieden van hogere orde, is nog nagenoeg onbekend. Deze studie richt zich op het gebrek aan kennis over de neurale codering van het plannen en besturen van grijpkracht. Om dit te bereiken, hebben we twee makaken (Macaca mulatta) getraind om een vertraagde grijptaak uit te voeren met twee grepen van de hand (een grip met de hele hand of een precisie grip) en met drie verschillende krachtniveaus (0-12 N). Terwijl de apen de taak uitvoerden, maten we de activiteit van single-units (individuele neuronen) en multiunits (collectie van enkele neuronen) in de gebieden AIP, F5 en M1. We berekenden het percentage van units die hun activiteit moduleerden op basis van grip vorm of kracht met een moderne statistieke test (cluster-based permutation test) en we berekenden de hoeveelheid variantie die werd verklaard door de grip vorm en kracht door de populatie van units van elk hersengebied met een moderne dimensie vermindering techniek (demixed principal component analysis). We laten hier voor het eerst zien dat individuele neuronen van AIP hun activiteit moduleren op basis van grijpkracht. Verder bevestigen we dat neuronen van F5 en M1 20 dergelijke modulaties vertonen en breiden we de kennis hierover uit. Verassend genoeg was het percentage units dat reageert op het besturen van grijpkracht in AIP en F5 niet veel lager dan in M1 en ongeveer gelijk aan de hoeveelheid units dat reageert op grip vorm. De hoeveelheid variantie die werd verklaard door grijpkracht in F5 was bijna net zo hoog als wat werd verklaard door grip vorm. In AIP en M1 verklaarde grip vorm duidelijk meer variantie dan grijpkracht, maar ook in deze gebieden was de hoeveelheid variantie dat grijpkracht verklaarde hoog genoeg om de kracht conditie te decoderen. We vonden ook een sterke neurale modulatie voor grijpkracht condities in F5 voordat de arm bewoog, wat mogelijk een rol voor dit gebied representeert in het plannen van grijpkracht. In AIP was activiteit voor het plannen van grijpkracht alleen in één van beide apen gevonden en zoals verwacht was het niet gevonden in M1 (onderzocht in één aap). Tenslotte vonden we dat, hoewel modulatie voor kracht werd beïnvloedt door grip vorm in sommige eenheden, slechts een kleine fractie van de variantie van de neurale populatie van elk hersengebied een gemixte selectiviteit voor grip vorm en kracht had. Informatie over grijpkracht kon daarom onafhankelijk van grip vorm worden geëxtraheerd. Deze bevindingen suggereren een belangrijke rol voor AIP en F5 in het besturen van grijpkracht, samen met M1. F5 is waarschijnlijk ook betrokken met het plannen van grijpkracht, terwijl AIP en M1 waarschijnlijk een kleinere rol hebben in dit proces. Tenslotte, omdat informatie over grip vorm en grijpkracht onafhankelijk konden worden geëxtraheerd, laten deze resultaten zien dat grijpkracht vermoedelijk onafhankelijk van hand vorm is gecodeerd in het grijpnetwerk van de hersenschors.
 

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