The effect of global change on multitrophic interactions of sugar beet

by Md Shahinoor Rahman
Doctoral thesis
Date of Examination:2023-08-29
Date of issue:2023-12-01
Advisor:Prof. Dr. Michael Rostás
Referee:Prof. Dr. Michael Rostás
Referee:Prof. Dr. Mark Varrelmann
Persistent Address: http://dx.doi.org/10.53846/goediss-10223

 

 

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Description:PhD Thesis

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Abstract

English

Global climate change models predict changes in rainfall patterns and rising sea levels, resulting in severe drought and soil salinity, which are already observed in many countries worldwide. Abiotic stressors such as drought and soil salinity could significantly affect global agriculture. These stressors also have a bottom-up effect on trophic links, causing significant disruptions in agro-ecosystems by altering interactions among arthropod communities and changing multitrophic networks. Sugar beet is an important agricultural crop, and there is a lack of information available on the impact of drought and salinity on multitrophic interactions in this system. This dissertation explored the impact of abiotic stressors, such as drought and soil salinity, on multiple trophic levels, thus greenhouse bioassays were conducted along with laboratory tests, volatilomics, and metabolomics studies. The study aimed to understand: i) the effects of these abiotic stressors on the first trophic level, specifically sugar beet plants (Beta vulgaris subspec. vulgaris cultivar 'Vasco'), ii) how bottom-up effects mediated by sugar beet alter the interactions within the second trophic level, which includes insects such as the aphid (Aphis fabae) and the beet leaf mining fly (Pegomya cunicularia), and iii) the impact of these stressors on the third trophic level, specifically the parasitoid Aphidius colemani. Sugar beet plants were grown in a controlled environment. Drought conditions were created by using the capillary action-based drought system and saline conditions were achieved by using a hydroponic system. Plant morphological features were measured to evaluate the effects of abiotic and biotic stress. The results revealed that only abiotic stresses had a detrimental impact on the sugar beet morphology, leading to decreased plant growth, biomass, reduced leaf sizes etc. In addition, the plant’s photosynthetic capacity was reduced, as indicated by lower chlorophyll fluorescence parameters (maximum photochemical quantum yield of photosystem II (Fv/Fm), the effective photochemical quantum yield of PS II (ФPSII), and the electron transport rate (ETR). The infestation of aphids and beet leaf miners contributed further to the decline in photosynthetic capacity, which negatively impacted the overall plant health. However, aphids benefited from high drought leading to faster development and a higher reproduction rate. Moderate drought also facilitated the growth of beet leaf miners as observed by higher pupal and adult weight. On the other hand, salinity reduced aphid reproduction. Parasitoids that emerged from mummies on drought and salinity-stressed plants were smaller and biased towards male offspring. Abscisic acid (ABA), 12-oxophytodienoic acid (OPDA), salicylic acid (SA), and jasmonates (JAs) were quantified, using ultra-high-performance liquid chromatography-mass spectrometry/mass spectrometry (UHPLC-MS/MS), to assess the impact of abiotic (salinity) and biotic (aphid) stress on sugar beet defences. The study observed an increase in ABA levels in response to both salinity and aphid infestation. Additionally, the infestation of aphids led to an increase in JAs levels. However, JAs were significantly decreased due to salinity stress. Moreover, using gas chromatography-mass spectrometry (GC-MS), plant central metabolites, constitutive plant volatile organic compounds (VOCs), and herbivore-induced plant volatiles (HIPVs) were identified and quantified. Under the influence of both abiotic and biotic stresses, a substantial elevation in the concentration of major metabolite groups, including amino acids, organic acids, fatty acids, and sugars, was observed. The findings suggest that plants have the ability to enhance the concentration of these metabolites by making modifications to their central metabolic pathways. A metabolic pathway analysis was conducted using the Arabidopsis thaliana pathway library from KEGG (Kyoto Encyclopedia of Genes and Genomes) by MetaboAnalyst 5.0 software packages to validate this hypothesis. This analysis provided confirmation of the observed changes in metabolic pathways. Abiotic stress further led to a decrease in the emission of VOCs from the plant and this decrease could partially be explained by the reduced sizes of plants in the abiotic stress treatments. As a result, lower parasitoid attraction towards drought-stressed was observed in a six-arm olfactometer test, but not towards salinity-stressed plants. In addition, adults of the leaf miner P. cunicularia demonstrated a remarkable capability to detect, differentiate and respond to volatile organic compounds (VOCs) emitted from drought- and leaf miner-stressed plants, utilizing this ability to effectively locate and select optimal sites for egg laying, as validated through a Y-tube olfactometer test. In conclusion, the findings of this study indicate that plant-mediated, bottom-up effects in drought-stressed sugar beet have contrasting impacts on the aphid A. fabae and its parasitoid A. colemani. This suggests that under future climate change scenarios, aphid outbreaks in this system may be facilitated. Furthermore, salinity stress and aphid infestation negatively affect the phytochemistry of sugar beets, influencing all trophic levels. Additionally, moderate drought conditions promote the growth of P. cunicuaria, leading to potentially detrimental synergistic effects in sugar beet cultivation. These results highlight the crucial importance of considering the cumulative impact of multiple stressors on sugar beet plants and the interconnected trophic levels within this cropping system. A thorough understanding of the effects of multiple stresses on plants can help mitigate the challenges of global change.
Keywords: Sugar beet; Climate Change; Drought; Soil Salinity; Aphid; Beet leaf miner; Phytohormones; Primary Metabolites; Volatile Organic Compounds; Herbivore induced plant volatiles; Tritrophic Interactions

German

Globale Klimamodelle prognostizieren Veränderungen in den Niederschlagsmustern und einen Anstieg des Meeresspiegels, was bereits heute in vielen Ländern weltweit zu schweren Dürren und Bodenversalzungen führt. Solch abiotische Stressfaktoren können die globale Landwirtschaft erheblich beeinträchtigen. Diese Stressoren haben auch einen Bottom-up-Effekt auf trophische Beziehungen, da sie signifikante Störungen in Agro-Ökosystemen verursachen, indem sie die Interaktionen zwischen Arthropoden-Gemeinschaften verändern und die multitrophen Netzwerke beeinflussen. Zuckerrüben sind eine wichtige landwirtschaftliche Kulturpflanze, doch es gibt nur wenige Informationen über die Auswirkungen von Dürre und Versalzung auf die multitrophen Interaktionen in diesem System. Diese Dissertation untersuchte die Auswirkungen von abiotischen Stressoren wie Dürre und Bodenversalzung auf mehreren trophischen Ebenen. Zu diesem Zweck wurden Gewächshaus-Bioassays, Laboruntersuchungen, Volatilomik- und Metabolomik-Studien durchgeführt. Das Ziel der Studie bestand darin, Folgendes zu verstehen: i) die Auswirkungen dieser abiotischen Stressoren auf die erste trophische Ebene, die Zuckerrübenpflanzen (Beta vulgaris subspec. vulgaris Sorte 'Vasco'), ii) wie sich die Bottom-up-Effekte, vermittelt durch Zuckerrüben, auf die Interaktionen innerhalb der zweiten trophischen Ebene auswirken, zu der Insekten wie die Blattlaus (Aphis fabae) und die Rübenminierfliege (Pegomya cunicularia) gehören, und iii) die Auswirkungen dieser Stressoren auf die dritte trophische Ebene, insbesondere den Parasitoiden Aphidius colemani. Zuckerrübenpflanzen wurden unter kontrollierten Bedingungen angebaut. Dürrebedingungen wurden durch Verwendung eines kapillaraktionsbasierten Dürresystems erzeugt, während Salzstress durch Verwendung eines hydroponischen Systems verursacht wurden. Pflanzenmorphologische Merkmale wurden gemessen, um die Auswirkungen von abiotischem und biotischem Stress zu bewerten. Die Ergebnisse zeigten, dass nur abiotische Stressfaktoren einen negativen Einfluss auf die Morphologie der Zuckerrüben hatten, was zu einem verminderten Pflanzenwachstum, reduzierter Biomasse und kleineren Blätternführte usw. Darüber hinaus wurde die photosynthetische Kapazität der Pflanze verringert, wie durch niedrigere Chlorophyllfluoreszenzparameter (maximale photochemische Quantenausbeute von Photosystem II (Fv/Fm), effektive photochemische Quantenausbeute von PS II (ФPSII) und Elektronentransportrate (ETR)) belegt. Der Befall von Blattläusen und Rübenminierfliegen trug weiterhin zum Rückgang der photosynthetischen Kapazität bei, was sich negativ auf die allgemeine Pflanzengesundheit auswirkte. Die Blattläuse hingegen profitierten von starker Trockenheit, was zu einer schnelleren Entwicklung und einer höheren Reproduktionsrate führte. Mäßige Trockenheit begünstigte auch das Wachstum der Rübenminierfliegen, was anhand des höheres Puppen- und Erwachsenengewicht nachgewiesen wurde. Im Gegensatz hierzu reduzierte Salinität die Reproduktion der Blattläuse. Parasitoide, die aus Mumien auf unter Dürre- und Salinitätsstress stehenden Pflanzen schlüpften, waren kleiner und wiesen mehr männliche Nachkommen auf. Abszisinsäure (ABA), 12-Oxophytodiensäure (OPDA), Salicylsäure (SA) und Jasmonate (JAs) wurden mittels Ultra-Hochleistungsflüssigchromatographie-Massenspektrometrie/Massenspektrometrie (UHPLC-MS/MS) quantifiziert, um den Einfluss von abiotischem (Salinität) und biotischem (Blattläuse) Stress auf die Abwehrmechanismen der Zuckerrüben zu bewerten. Die Studie zeigte einen Anstieg der ABA-Spiegel als Reaktion auf sowohl Salinität als auch Blattlausbefall. Zusätzlich führte der Befall von Blattläusen zu einem Anstieg der JAs-Spiegel. Allerdings wurden die JAs aufgrund von Salinitätsstress signifikant reduziert. Des Weiteren wurden mittels Gaschromatographie-Massenspektrometrie (GC-MS) pflanzliche Zentralmetaboliten, konstitutive flüchtige organische Verbindungen (VOCs) der Pflanze sowie durch Herbivore induzierte Pflanzenvolatile (HIPVs) identifiziert und quantifiziert. Unter dem Einfluss von abiotischem und biotischem Stress wurde eine deutliche Erhöhung der Konzentration wichtiger Metabolitengruppen, einschließlich Aminosäuren, organischen Säuren, Fettsäuren und Zuckern, beobachtet. Die Ergebnisse legen nahe, dass Pflanzen in der Lage sind, die Konzentration dieser Metaboliten durch Modifikationen ihrer zentralen Stoffwechselwege zu erhöhen. Zur Validierung dieser Hypothese wurde eine Stoffwechselweg-Analyse unter Verwendung der Arabidopsis-thaliana-Stoffwechselweg-Bibliothek von KEGG (Kyoto Encyclopedia of Genes and Genomes) mit der Software MetaboAnalyst 5.0 durchgeführt. Diese Analyse bestätigte die beobachteten Veränderungen in den Stoffwechselwegen. Abiotischer Stress führte zudem zu einer Verringerung der Emission von flüchtigen organischen Verbindungen (VOCs) durch die Pflanze, was teilweise durch die reduzierte Größe der unter abiotischem Stress stehenden erklärt erden kann. Dies führte zu einer geringeren Anlockung von Parasitoide im Sechs-Arm-Olfaktometer-Test. Darüber hinaus zeigten adulte Rübenminierfliegen (P. cunicularia) die bemerkenswerte Fähigkeit, flüchtige organische Verbindungen (VOCs) aus von Dürre und Rübenminierfliegen gestressten Pflanzen zu detektieren, zu unterscheiden und darauf zu reagieren. Sie nutzen diese Fähigkeit, um effektiv optimale Pflanzen zur Eiablage zu lokalisieren und auszuwählen, wie durch einen Y-Tube-Olfaktometer-Test bestätigt wurde. Zusammenfassend zeigen die Ergebnisse dieser Studie, dass pflanzenvermittelte Bottom-up-Effekte bei trockenheitsgestressten Zuckerrüben unterschiedliche Auswirkungen auf die Blattlaus A. fabae und ihren Parasitoiden A. colemani haben. Dies legt nahe, dass unter zukünftigen Szenarien des Klimawandels Blattlausausbrüche in diesem System begünstigt werden könnten. Darüber hinaus beeinträchtigen Salinitätsstress und Blattlausbefall die Phytochemie von Zuckerrüben und beeinflussen alle trophischen Ebenen. Zudem fördert mäßige Trockenheit das Wachstum von P. cunicularia und führt zu potenziell schädlichen synergistischen Effekten im Zuckerrübenanbau. Diese Ergebnisse betonen die entscheidende Bedeutung der Berücksichtigung der kumulativen Auswirkungen mehrerer Stressfaktoren auf Zuckerrübenpflanzen und die vernetzten trophischen Ebenen dieses Anbausystems. Ein gründliches Verständnis der Auswirkungen multipler Stressfaktoren auf Pflanzen kann dazu beitragen, den Herausforderungen des globalen Wandels zu begegnen.
 
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