The evolution of an unusual adult sex ratio in wild redfronted lemurs (Eulemur rufifrons)

von Leonie Pethig
Dissertation
Datum der mündl. Prüfung:2024-12-02
Erschienen:2025-09-19
Betreuer:Prof. Dr. Peter M. Kappeler
Gutachter:Prof. Dr. Peter M. Kappeler
Gutachter:Prof. Dr. Arpat Ozgul
Gutachter:Prof. Dr. Wolfgang Goymann
Zum Verlinken/Zitieren: http://dx.doi.org/10.53846/goediss-11522

 

 

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Zusammenfassung

Englisch

Variation in adult sex ratios (ASR), defined as the proportion of adult males to females, reflects complex demographic and evolutionary processes. Female-biased ASRs characterize the vast majority of non-monogamous mammals, where they have been primarily attributed to higher male mortality rates and longer female lifespans. In contrast, the group-living primates of Madagascar lack a female bias in ASRs, but it is unknown whether this is due to biased birth sex ratios (BSR) or postnatal disappearance patterns. Given that these unusual ASRs in lemurs are part of a unique set of ecological, behavioral, and physiological traits referred to as the lemur syndrome, understanding the underlying causes of ASR variation in a species with a polygynous mating system offers a unique opportunity for a broader appraisal of demographic trends and evolutionary mechanisms. In this dissertation, I aimed to identify the key drivers and fundamental patterns underlying the unusual sex ratio dynamics in a wild redfronted lemur (Eulemur rufifrons) population in Kirindy Forest, western Madagascar. The first objective (CHAPTER I) of this study was to determine age- and sex-specific disappearance patterns in seven lemur groups; using a long-term demographic data set spanning about 27 years. In combination with eight years of hormonal data, I used maternal fecal estrogen metabolite measurements during late pregnancy to decipher fetal sex and BSRs of offspring with undistinguishable natal coat coloration. Thereby, I demonstrated that sex ratios at (pre-)birth are even and that there is no evidence of sex-specific mortality during the first months of life until redfronted lemur infants become independent. However, subsequent demographic analyses revealed a higher rate of postnatal female disappearance, i.e., mortality, within the first eight years of life; confirming a slight but consistent male bias in ASRs over the entire study period. These findings provide initial insights into the timing of ASR variation in this species and set the foundation to evaluate the potential drivers of female mortality and its impact on ASRs. The second objective (CHAPTER II) was to explore key female life-history traits related to reproduction and aging. I provided information on females’ average age at first and last reproduction, total number of infants, inter-birth intervals, and demonstrated that female redfronted lemurs experience reproductive senescence after about eight years of age, marking their peak reproductive period between three and eight years. Moreover, mothers were more likely to give birth in years with more rainfall. To evaluate which factors predispose each sex to differential mortality, the following chapters focused on identifying sex differences in physiology and behavior that contribute to the found demographic biases, using long-term data, behavioral observations, and fecal samples. Although the third objective (CHAPTER III) did not directly address ASR variation, this complementary study enhances the overall understanding of health and physiology in lemurs. I demonstrated the presence of immunoglobulin A (IgA) – the most common antibody in mammalian mucus – in redfronted lemurs and validated secretory IgA as a non-invasive biomarker of gut immunity; offering valuable methodological perspectives to explore sex-specific physiological conditions that may influence demographic patterns. By examining several behavioral proxies of mortality risk, the fourth objective (CHAPTER IV) illustrated that age- and sex-specific differences in activity budgets, risk-taking, and social integration may contribute to the prevailing sex ratio imbalance. Specifically, males were observed to spend more time resting compared to females. Furthermore, older individuals were less socially integrated in a group and very young individuals and those over eight years had decreased locomotive quality than young adults. Finally, experimentally assessed flight initiation distances (FID) suggested that both sexes exhibit behavioral adaptations in survival strategies that may mitigate their predation risk as higher FID values were associated with a decreased risk of disappearance. Overall, these findings refine the understanding of factors contributing to the unusually male-biased ASRs in redfronted lemurs, while also helping to exclude certain variables from consideration. Building on previous findings, the fifth objective (CHAPTER V) was designed to investigate the relationship between the costs of reproduction and female survival, while also discussing reproductive strategies and the evolution of ASR in group-living lemurs. In general, the interplay between reproductive costs and maternal age seemed to be associated with female disappearance. Specifically, giving birth at older ages, as well as reproducing annually were significantly linked to an elevated risk of disappearance. Contrastingly, rearing offspring to independence at older ages was associated with a decreased risk to disappear. Since females are philopatric and leaving their natal group is typically associated with lethal outcomes, these disappearances are strongly indicative of mortality. This research collectively disentangles age- and sex-specific variation in physiological and behavioral proxies of mortality risk, shedding light on the complex interplay of factors associated with ASR variation in redfronted lemurs. This dissertation provides a crucial piece to the understanding of the lemur syndrome, highlighting the intricate links between unique demographic characteristics and the evolutionary and developmental processes that have shaped the life-history strategies of these primates. In summary, this research demonstrates that sex ratios at (pre-)birth are even, with higher female mortality rates manifesting later in life, primarily associated with the costs of reproduction. These findings contribute to a more comprehensive understanding of the complex mechanisms influencing sex-specific reproductive strategies and population structures in group-living species and underscore the variability of ASRs across species.
Keywords: adult sex ratio; sex ratio evolution; reproductive costs; reproductive strategies; parental care; prenatal sex determination; sex differences; mortality risk; survival; aging lemurs; behavior; health; senescence; physiology; ecoimmunology; non-invasive enzyme immunoassay; wild primate population; Eulemur rufifrons; life history

Deutsch

Variation des adulten Geschlechtsverhältnisses („adult sex ratio“, ASR), definiert als das Verhältnis von adulten Männchen zu Weibchen, spiegelt komplexe demografische und evolutionäre Prozesse wider. Weibchen-geprägte ASRs kennzeichnen die überwiegende Mehrheit der nicht-monogamen Säugetiere, wobei sie primär höheren Sterberaten bei Männchen und längeren Lebensspannen bei Weibchen zugeschrieben werden. Im Gegensatz dazu weisen die in Gruppen lebenden Primaten Madagaskars keine weibliche Verzerrung in den ASRs auf, jedoch ist unklar, ob dies auf eine Verzerrung des Geburtengeschlechterverhältnisses („birth sex ratio“, BSR) oder auf postnatale Muster des Verschwindens zurückzuführen ist. Da diese ungewöhnlichen ASRs Teil eines einzigartigen Sets ökologischer, verhaltensbezogener und physiologischer Merkmale sind, das als lemur syndrome bezeichnet wird, bietet das Verständnis der zugrunde liegenden Ursachen der ASR-Variation in einer Art mit polygynem Fortpflanzungssystem eine besondere Gelegenheit, demografische Trends und evolutionäre Mechanismen in einem breiteren Kontext zu bewerten. In dieser Dissertation habe ich das Ziel verfolgt, die wesentlichen Einflussfaktoren und grundlegenden Muster hinter den ungewöhnlichen Geschlechtsverhältnis-Dynamiken in einer wilden Population von Rotstirnmakis (Eulemur rufifrons) im Kirindy-Wald, Westmadagaskar, zu identifizieren. Das erste Ziel (CHAPTER I) dieser Studie bestand darin, alters- und geschlechtsspezifische Verlustmuster in sieben Rotstirnmaki-Gruppen zu bestimmen, basierend auf einem Langzeitdatensatz, der sich über etwa 27 Jahre erstreckt. In Kombination mit acht Jahren Hormondaten habe ich mütterliche fäkale Östrogenmetabolit-Messungen während der späten Schwangerschaft genutzt, um das Geschlecht der Föten zu bestimmen und die BSRs von Jungtieren mit ununterscheidbarer Fellfärbung bei der Geburt zu entschlüsseln. Dabei zeigte ich, dass die Geschlechterverhältnisse bei und vor der Geburt ausgeglichen sind und es keine Hinweise auf geschlechtsspezifische Sterblichkeit in den ersten Lebensmonaten bis zur Selbstständigkeit der Jungtiere gibt. Nachfolgende demografische Analysen offenbarten jedoch eine höhere Rate des postnatalen Verschwindens, d.h. Mortalität, von Weibchen innerhalb der ersten acht Lebensjahre, was über den gesamten Studienzeitraum hinweg eine leichte, aber konstante männliche Verzerrung in den ASRs bestätigt. Diese Ergebnisse liefern erste Einblicke in das zeitliche Auftreten von ASR-Variationen bei dieser Art und bilden die Grundlage für die Bewertung der potenziellen Ursachen der weiblichen Mortalität und dessen Auswirkungen auf die ASRs. Das zweite Ziel (CHAPTER II) bestand darin, zentrale weibliche lebensgeschichtliche Merkmale in Bezug auf Fortpflanzung und Altern zu untersuchen. Ich präsentierte Daten zum durchschnittlichen Alter der Weibchen bei der ersten und letzten Fortpflanzung, zur Gesamtanzahl der Nachkommen, zu den Geburtsintervallen und zeige, dass weibliche Rotstirnmakis nach etwa acht Jahren reproduktive Seneszenz erleben, wobei ihre reproduktive Hochphase zwischen drei und acht Jahren liegt. Außerdem waren Mütter in Jahren mit höherem Niederschlag eher dazu geneigt, Nachkommen zur Welt zu bringen. Um zu bewerten, welche Faktoren jedes Geschlecht für eine unterschiedliche Sterblichkeit prädisponieren, konzentrierten sich die folgenden Kapitel darauf, geschlechtsspezifische Unterschiede in Physiologie und Verhalten zu identifizieren, die zu den festgestellten demografischen Ungleichgewichten beitragen, basierend auf Langzeitdaten, Verhaltensbeobachtungen und fäkalen Proben. Obwohl das dritte Ziel (CHAPTER III) nicht direkt die Variation der ASR ansprach, erweitert diese komplementäre Studie das allgemeine Verständnis von Gesundheit und Physiologie bei Rotstirnmakis. Ich konnte das Vorhandensein von Immunglobulin A (IgA) – dem häufigsten Antikörper in der Schleimhaut von Säugetieren – bei Rotstirnmakis nachweisen und sekretorisches IgA als nicht-invasiven Biomarker der Darmimmunität validieren, was wertvolle methodische Perspektiven bietet, um geschlechtsspezifische physiologische Zustände zu erforschen, die demografische Muster beeinflussen könnten. Durch die Untersuchung mehrerer Verhaltensindikatoren für das Mortalitätsrisiko veranschaulichte das vierte Ziel (CHAPTER IV), dass alters- und geschlechtsspezifische Unterschiede in Aktivitätsprofilen, Risikobereitschaft, und sozialer Integration zur vorherrschenden Ungleichheit im Geschlechtsverhältnis beitragen können. Konkret wurde beobachtet, dass Männchen mehr Zeit mit ruhenden Aktivitäten verbringen im Vergleich zu Weibchen. Darüber hinaus waren ältere Individuen weniger sozial in die Gruppe integriert, und sehr junge, sowie Individuen über acht Jahren, wiesen eine geringere Lokomotionsfähigkeit auf als junge Erwachsene. Schließlich deuteten experimentell gemessene Fluchtdistanzen („flight initiation distance“, FID) darauf hin, dass beide Geschlechter Verhaltensanpassungen in ihren Überlebensstrategien aufweisen, die ihr Prädationsrisiko mindern könnten, da höhere FID-Werte mit einem verringerten Risiko des Verschwindens assoziiert waren. Insgesamt verfeinern diese Ergebnisse das Verständnis der Faktoren, die zu den ungewöhnlich männlich verzerrten ASRs bei Rotstirnmakis beitragen, und helfen gleichzeitig, bestimmte Variablen von der Betrachtung auszuschließen. Aufbauend auf den vorherigen Erkenntnissen wurde das fünfte Ziel (CHAPTER V) formuliert, um die Beziehung zwischen den Kosten der Fortpflanzung und dem Überleben von Weibchen zu untersuchen, sowie Fortpflanzungsstrategien und die Evolution der ASR bei gruppenlebenden Lemuren zu diskutieren. Im Allgemeinen schien das Zusammenspiel von Fortpflanzungskosten und mütterlichem Alter mit dem Verschwinden von Weibchen assoziiert zu sein. Insbesondere das Gebären in höherem Alter sowie die jährliche Reproduktion waren signifikant mit einem erhöhten Risiko des Verschwindens verknüpft. Im Gegensatz dazu war das Aufziehen von Nachkommen bis zur Selbstständigkeit in höherem Alter mit einem verringerten Risiko des Verschwindens verbunden. Da Weibchen philopatrisch sind und das Verlassen ihrer Geburtsgruppe typischerweise mit letalen Folgen verbunden ist, weist dieses Verschwinden stark auf Mortalität hin. Diese Forschung dechiffriert gemeinsam alters- und geschlechtsspezifische Variationen in physiologischen und verhaltensbezogenen Indikatoren des Mortalitätsrisikos und beleuchtet das komplexe Zusammenspiel von Faktoren, die mit Variation in der ASR bei Rotstirnmakis assoziiert sind. Diese Dissertation stellt ein entscheidendes Element für das Verständnis des lemur syndrome dar und hebt die komplexen Zusammenhänge zwischen einzigartigen demografischen Merkmalen sowie den evolutionären und entwicklungsbezogenen Prozessen hervor, die die lebensgeschichtlichen Strategien dieser Primaten geprägt haben. Zusammenfassend zeigt diese Forschung, dass die Geschlechtsverhältnisse bei und vor der Geburt ausgeglichen sind, während höhere Mortalitätsraten bei Weibchen später im Leben auftreten, die hauptsächlich mit den Kosten der Fortpflanzung assoziiert sind. Diese Ergebnisse tragen zu einem umfassenderen Verständnis der komplexen Mechanismen bei, die geschlechtsspezifische Fortpflanzungsstrategien und Populationsstrukturen bei in Gruppen lebenden Arten beeinflussen, und unterstreichen die Variabilität der ASRs zwischen Arten.
 
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