Environmental and maternal effects on infant development in wild Verreaux´s sifakas (Propithecus verreauxi)

by Hasiniavo Santatriniaina Malalaharivony
Doctoral thesis
Date of Examination:2021-06-17
Date of issue:2021-12-23
Advisor:Prof. Dr. Peter M. Kappeler
Referee:Prof. Dr. Peter M. Kappeler
Referee:Dr. Oliver Schülke
Referee:Dr. Claudia Fichtel
Referee:Prof. Dr. Eckhard W. Heymann
Referee:Prof. Dr. Julia Ostner
Referee:Dr. Tanya Behne
Persistent Address: http://dx.doi.org/10.53846/goediss-9007

 

 

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Name:Thesis Malalaharivony, 2021.Electronic Version.pdf
Size:6.62Mb
Format:PDF
Description:PhD Thesis Dissertation, "Environmental and maternal effects on infant development in wild Verreaux´s sifaka"

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Abstract

English

Organisms’ life cycles vary tremendously between and within species leading to differences in life histories. Early development plays an important role in the life trajectory of an individual and shapes its entire life. Acceleration or delay of the developmental schedule can influence the age at maturation and reproduction and even the fitness of an organism. Whereas the factors, which could influence the early development of an individual have been well documented, little is known about the developmental milestones and the mechanisms that link environmental stressors and maternal stress to infant physical and behavioral development and infant early survival. Most of the studies are from captive populations under experimental conditions. In this study, I contribute new information to this subject by studying the effects of environmental stressors and maternal stress on infant development in a wild lemur species, Verreaux’s sifakas (Propithecus verreauxi). These group-living primates give birth to a single infant per year, which is characterized by slow development and late maturity compared to other lemur species. They inhabit the dry forest of south-western Madagascar where they are exposed to pronounced seasonal changes in food availability, rainfall, and temperatures. Allomaternal care is rare in this species, hence mothers are the primary caregivers and invest more in the infant. Infant mortality is high and mostly occurs during the first year of life. In this study, I explored growth pattern and developmental milestones, i.e. the age at the first occurrence of each behavior such as foraging, solitary play, social play, grooming, and independent locomotion and assessed the influence of infant’s age and sex, mother’s age and food availability on these developmental processes in 16 infants in Kirindy forest. I also examined the influence of seasonality as well as the impact of previous reproduction on maternal stress (glucocorticoid concentration, GCc) and investment to the infants, and their potential influence on infants’ physical and behavioral developments and their early survival. I found strong inter-individual variation in the developmental milestones of the infants. Motor skills emerged earlier than social skills and foraging occurred at an early age compared to other lemur species. Independent locomotion, however, occurred comparably late, indicating the complexities of the species’ socio-ecological environment. The results of this study also show sex differences in infants’ early growth rates and grooming activities. Females grew faster whereas males spent time grooming conspecifics, reflecting Verreaux’s sifakas’ reproductive strategies and social organization. Neither mothers’ age nor food availability significantly influenced infants' physical and behavioral development. However, the here found inter-individual differences in infants' development reflected the variation of the received investment which are related to maternal condition and their socio-ecological environment. Low rainfall and previous reproduction were associated with increased maternal GC levels, which in turn resulted in a decrease of maternal investment in terms of infant carrying. This indicates that mothers in this species face strong energetic challenges and carry high costs of reproduction. Elevated maternal GC levels strongly influenced infant behavioral and physical development. Although mothers with higher GC levels exhibited lower maternal investment, their infants appeared to be more developed, i.e. played and foraged more. Infants that were less carried more likely survived the first year of their life. The results of this study show the impact of environmental stressors on maternal condition and reflect the adaptive responses of infant Verreaux’s sifakas to early maternal stress. In conclusion, the early development of the infants seems to be adjusted to their socio-ecological environment and their future life strategies. The early physical and social development of males and females infant Verreaux’s sifakas reflected their future reproductive strategies and social organization. Infant development is strongly shaped by maternal condition and investment, which is in turn influenced by environmental changes. The cost of reproduction is very high for mothers resulting in elevated GC levels and reduced maternal investment. Elevated maternal stress appears to be adaptive for the infants during their first year of life. More studies on early development conducted in natural environment and especially in lemurs are needed to improve our understanding of the lemurs’ life history strategies.
Keywords: infant development, maternal care, developmental milestones, Propithecus, life history; Glucocorticoid concentrations, Maternal stress, Infant development, Environmental stressors, Verreaux’s sifaka

German

Der Lebenszyklus von Organismen variiert enorm zwischen und innerhalb von Arten, was zu Unterschieden in der Lebensgeschichte führt. Die frühe Entwicklung spielt für Individuen eine wichtige Rolle und prägt deren gesamtes Leben. Beschleunigte oder verzögerte Entwicklungsphasen beeinflussen dabei nicht nur das Erreichen der körperlichen und physiologischen Reife, sondern auch die Fitness eines Organismus. Die Faktoren, die die frühe Entwicklung eines Individuums beeinflussen können, sind weitestgehend dokumentiert. Im Gegensatz dazu ist wenig bekannt über die Meilensteine und dahinterliegenden Mechanismen, die natürliche Umweltstressoren und mütterlichen Stress mit der Entwicklungvon Körper und Verhalten sowie dem Überleben von Säuglingen verbinden. Die meisten Studien dazu stammen von Experimenten mit in Gefangenschaft lebenden Populationen. In dieser Studie trage ich neue Informationen zu diesem Thema bei, indem ich die Auswirkungen von Umweltstressoren und mütterlichem Stress auf die Entwicklung von Säuglingen bei einer wildlebenden Lemurenart, Larven sifakas (Propithecus verreauxi), untersuche. Diese gruppenlebenden Primaten gebären ein einziges Jungtier pro Jahr, das sich im Vergleich zu anderen Lemurenarten durch eine langsame Entwicklung und späte Geschlechtsreife auszeichnet. Die Spezies bewohnt Trockenwälder im Südwesten Madagaskars, wo sie ausgeprägten jahreszeitlichen Schwankungen von Nahrungsangebot, Niederschlägen und Temperaturen ausgesetzt ist. Mütter ziehen den Nachwuchs bei dieser Spezies in der Regel allein groß, weshalb sie viel Zeit und Energie in die Aufzucht investieren müssen. Die Sterblichkeitsrate des Nachwuchses ist hoch und tritt meist im ersten Lebensjahr auf. Bei 16 Jungtieren im Kirindy-Wald untersuchte ich Wachstumsmuster und Entwicklungsmeilensteine, d.h. das Alter beim ersten Auftreten von Verhaltensweisen wie Futtersuche, Spielen allein, Spielen mit Artgenossen, Körperpflege und unabhängige Fortbewegung, und bewertete den Einfluss von Alter und Geschlecht des Säuglings, Alter der Mutter und Nahrungsverfügbarkeit auf diese Entwicklungsprozesse. Ich ermittelte auch den Einfluss der Saisonalität und den Einfluss der vorangegangenen Reproduktion auf den mütterlichen Stress (Glukokortikoid-Konzentration, GCc) und die mütterliche Investition in den Nachwuchs sowie den möglichen Einfluss auf die Entwicklung von Körper und Verhalten und das Überleben. Ich fand starke inter-individuelle Variationen in den Entwicklungsmeilensteinen der Säuglinge. Motorische Fähigkeiten entwickelten sich früher als soziale Fähigkeiten und die Nahrungssuche fand in einem frühen Alter statt. Die eigenständige Fortbewegung trat relativ spät auf, was auf die Komplexität des sozio-ökologischen Umfelds der Art hinweist. Die Ergebnisse dieser Studie zeigen auch Geschlechtsunterschiede in den frühen Wachstumsphasen und beim Auftreten der gegenseitigen Fellpflege. Weibchen wuchsen schneller, während Männchen mehr Zeit mit der Pflege von Artgenossen verbrachten, was die Fortpflanzungsstrategien und die soziale Organisation der Larven sifakas wider spiegelt. Weder das Alter der Mütter noch die Nahrungsverfügbarkeit beeinflussten die Entwicklung der Säuglinge. Im Gegensatz dazu hatten Energieaufnahme und erhaltene mütterlicher Fürsorge, die mit dem Zustand der Mütter und ihrer sozio-ökologischen Umgebung zusammenhängen, einen Einfluss auf die Entwicklung des Nachwuchses. Geringe Niederschläge und frühere Reproduktion korrelierten mit erhöhten mütterlichen GC-Werten, was wiederum zu einer Abnahme der mütterlichen Fürsorge in Bezug auf das Tragen der Säuglinge führte. Dies deutet darauf hin, dass Larven sifaka-Mütter starken energetischen Herausforderungen ausgesetzt sind und hohe Fortpflanzungskosten tragen. Erhöhte mütterliche GC-Spiegel beeinflussten stark das Verhalten und die körperliche Entwicklung der Säuglinge. Obwohl Mütter mit höheren GC-Spiegeln weniger in ihren Nachwuchs investierten, schienen ihre Säuglinge besser entwickelt zu sein, d.h. sie spielten mehr, verbrachten mehr Zeit mit der Futtersuche. Säuglinge, die weniger getragen wurden, überlebten häufiger das erste Lebensjahr. Die Ergebnisse dieser Studie zeigen den Einfluss von Umweltstressoren auf den mütterlichen Zustand und spiegeln die adaptiven Reaktionen der Larven sifakas auf frühen mütterlichen Stress wider. Zusammenfassend scheint die frühe Entwicklung der Säuglinge an ihre sozio-ökologische Umgebung und ihre zukünftigen Lebensstrategien angepasst zu sein. Die frühe körperliche und soziale Entwicklung männlicher und weiblicher Larven sifakas spiegelt deren zukünftigen Fortpflanzungsstrategien und ihre soziale Organisation wider. Die Entwicklung der Säuglinge wird stark von der mütterlichen Kondition und Fürsorge geprägt, die wiederum von Umweltveränderungen beeinflusst wird. Die Kosten der Reproduktion sind für Mütter sehr hoch, was zu erhöhten GC-Werten und reduziertem mütterlichen Engagement führt. Erhöhter mütterlicher Stress scheint für die Säuglinge adaptiv zu sein im ersten Lebensjahr. Weitere Studien zur frühen Entwicklung, vor allem bei frei lebenden Populationen und insbesondere bei Lemuren, sind notwendig, um das Verständnis der Lebensstrategien der Lemuren zu verbessern.
 
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