Evolution of the Orthoptera: systematic placement among insects, internal phylogeny and the origin of bioacoustics

by Fanny Leubner
Doctoral thesis
Date of Examination:2017-07-07
Date of issue:2017-09-20
Advisor:Dr. Sven Bradler
Referee:Dr. Sven Bradler
Referee:Prof. Dr. Rainer Willmann
Persistent Address: http://dx.doi.org/10.53846/goediss-6451

 

 

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Abstract

English

The present thesis provides (1) a detailed study of the yet neglected skeletomuscular complex of the thorax in Orthoptera, (2) a comparative study of the morphological modifications associated with secondary winglessness in polyneopteran lineages and Ensifera in particular, (3) a phylogenetic reconstruction of ensiferan relationships based on characters of the thoracic skeleton and musculature, and in light of the aforementioned results (4) a reinterpretation of the evolutionary origin of bioacoustics within Ensifera. The thoracic skeletomuscular complex of 23 orthopteran species was studied in detail, including representatives of all major ensiferan lineages. This comprehensive comparative approach served as a basis for a thorough reconstruction of the potential ground pattern of the orthopteran thoracic skeleton and musculature. Both skeletal and muscular morphology of the thorax show major differences between the two basal orthopteran sublineages Caelifera (short-horned grasshoppers) and Ensifera (long-horned grasshoppers). Secondary winglessness, a widespread phenomenon among pterygote insects, largely affects the thoracic anatomy, mainly the skeletal structures and the muscular system. By comparing the thoracic morphology of various wingless representatives of Polyneoptera, it can be demonstrated that anatomical adaptations towards flightlessness, especially regarding the flight musculature, are highly homogenous within major insect lineages, viz. Ensifera, Caelifera, and the majority of stick and leaf insects (Euphasmatodea). However, specific adaptations differ strikingly between these major lineages indicating different roles and functions of these muscles after wing loss. The cladistic analysis of 141 thoracic characters for the examined orthopterans and outgroup representatives of all major polyneopteran lineages, Holometabola, Paraneoptera and Palaeoptera yielded a single most parsimonious phylogenetic tree. Within Polyneoptera that were recovered as monophyletic a close relationship of Orthoptera to a clade comprising Xenonomia (Grylloblattodea + Mantophasmatodea), Dictyoptera, and Phasmatodea is supported. Ensifera is divided into two major lineages: a grylloid clade (crickets and mole crickets) and a tettigonioid clade (bush-crickets and relatives). Tettigoniidae is found to be the sister taxon of a clade comprising Gryllacrididae, Schizodactylidae, Stenopelmatidae, Rhaphidophoridae, Prophalangopsidae, and Anostostomatidae. The monophyly of the latter clade is supported by a pronounced posterior profurcal arm (convergent in Grylloblattodea) and a paired posterior processus of the stalked prospina (with a reversal assumed for Prophalangopsidae). Additional key findings on internal ensiferan relationships and their resulting interpretation for the evolution of bioacoustics are briefly outlined in the following: (1) Prophalangopsidae is not forming the sister group to Tettigoniidae. The presence of a tegminal stridulatory apparatus as an intraspecific communicational form must have evolved independently in at least three lineages: Gryllidae + Gryllotalpidae, Tettigoniidae, and Prophalangopsidae. (2) Rhaphidophoridae is not forming the sister group to the remaining tettigonioid lineages, instead a close relationship to Prophalangopsidae, Anostostomatidae and Stenopelmatidae is proposed based on the presence of a unique triramous metafurca in these taxa. The previous hypothesis of a basal position of Rhaphidophoridae within the tettigonioid clade supported a scenario of a non-stridulating and non-hearing ensiferan ancestor, and indicated a step-wise evolution of the hearing organs and intraspecific stridulatory mechanisms towards singing and hearing ensiferans such as katydids. Based on the novel hypothesis, the structure of the rhaphidophorid hearing organ bearing no crista acustica must instead be a consequence of secondary simplification. (3) Tettigoniidae, Prophalangopsidae and Anostostomatidae do not form a monophylum. The occurrence of acoustic intraspecific communication, either in form of tegminal or femoro-abdominal stridulation, does therefore not represent a plesiomorphic condition for each of these three taxa, but rather constitutes an independently evolved new (apomorphic) condition for or within each lineage. In summary, the present thesis increases the knowledge on the morphology of a complex anatomical character system. This thesis represents an essential step towards a deeper understanding of the evolution of thoracic characters and related functional adaptations within insects, and Polyneoptera and Orthoptera in particular. Despite the fact that studies analyzing morphological data are nowadays mainly replaced by those providing robust molecular phylogenetic hypotheses, morphological research remains an important instrument to make evolution more comprehensible and explains form and function of morphological transformations in evolutionary history.
Keywords: Orthoptera; Ensifera; Caelifera; thorax; morphology; skeleton and musculature; acoustic communication; cladistics; grasshoppers and allies; crickets, katydids and allies

German

Die Hauptziele der vorliegenden Arbeit liegen in (1) einer detaillierten morphologischen Studie von Skelett und Muskulatur des Thorax von Orthopteren, (2) einer vergleichenden Studie von verschiedenen Polyneoptera und insbesondere der Ensifera über die morphologischen Veränderungen im Zusammenhang mit sekundärer Flügellosigkeit, (3) der phylogenetischen Rekonstruktion der Verwandtschaftsverhältnisse innerhalb der Ensifera basierend auf Merkmalen des thorakalen Skeletts und seiner Muskulatur, (4) einer Neuinterpretation zur Evolution der Bioakustik innerhalb der Ensifera. Die Morphologie des Skeletts und der Muskulatur des Thorax von 23 Arten der Orthoptera wurde im Detail untersucht, wobei repräsentative Vertreter aller wichtigen Taxa der Ensifera einbezogen worden sind. Diese umfangreiche vergleichende Studie diente dabei als Basis für eine sorgfältige Rekonstruktion des Grundmusters dieses Merkmalskomplexes für die Orthoptera. Sowohl die Morphologie des Skeletts als auch die der Muskulatur offenbart zum Teil große Unterschiede zwischen den beiden Großgruppen der Orthoptera, den Caelifera (Kurzfühlerschrecken) und den Ensifera (Langfühlerschrecken). Die sekundäre Flügellosigkeit ist ein weitverbreitetes Phänomen unter den geflügelten Insekten und beeinflusst vor allem die Anatomie des Thorax, insbesondere die des Skeletts und der Muskulatur. Durch den Vergleich der Morphologie des Thorax verschiedener flügelloser Vertreter der Polyneoptera kann gezeigt werden, dass anatomische Anpassungen an die Flügellosigkeit, insbesondere der Flugmuskulatur, innerhalb von Insektentaxa (wie zum Beispiel den Ensifera, Caelifera oder auch Euphasmatodea) sehr einheitlich sind. Allerdings können spezifische Anpassungen zwischen diesen einzelnen Linien stark variieren, was auf verschiedenartige Funktionen der verbliebenen Flugmuskeln nach dem Verlust der Flügel hindeutet. Da die systematische Stellung der Orthoptera innerhalb der Polyneoptera derzeit nicht ausreichend geklärt ist, wurden neben Vertretern aller Gruppen der Polyneoptera auch repräsentative Arten der Holometabola, Paraneoptera und Palaeoptera in die kladistische Analyse einbezogen. Diese basierte auf der Auswertung von 141 Merkmalen des Thorax und führte zu einer einzigen sparsamsten Verwandtschaftshypothese. Innerhalb der als monophyletisch erkannten Polyneoptera stehen die Orthoptera in einem nahen Verwandtschaftsverhältnis zu den Xenonomia (Grylloblattodea + Mantophasmatodea), Dictyoptera und Phasmatodea. Die Ensifera zeigen eine basale Aufspaltung in zwei Linien: Grillen und Maulwurfsgrillen (Grylloideen) und Laubheuschrecken sowie ihre Verwandten (Tettigonioideen). Die Tettigoniidae (Laubheuschrecken) bilden das Schwestertaxon zu einem Taxon, dass die Gryllacrididae, Schizodactylidae, Stenopelmatidae, Rhaphidophoridae, Prophalangopsidae und Anostostomatidae umfasst. Die monophyletische Abstammung der letztgenannten Gruppen stützt sich auf das Vorhandensein eines ausgeprägten nach posterior ragenden Profurkalarmes (konvergent bei den Grylloblattodea) und einem paarigen nach hinten gerichteten Fortsatzes der gestielten Prospina (Merkmalsumkehr bei den Prophalangopsidae). Weitere wichtige Ergebnisse zur internen Phylogenie der Ensifera nebst darauf aufbauenden Schlussfolgerungen für die Evolution der Bioakustik sind im Folgenden kurz aufgeführt: (1) Die Prophalangopsidae bilden nicht das Schwestertaxon zu den Tettigoniidae. Die tegminale Stridulation als eine Form der intraspezifischen Kommunikation muss demnach mindestens dreimal unabhängig voneinander entstanden sein: bei den Gryllidae + Gryllotalpidae, Tettigoniidae und Prophalangopsidae. (2) Die Rhaphidophoridae bilden nicht das Schwestertaxon zu den verbleibenden Gruppen der Tettigonioideen. Stattdessen wird eine nahe Verwandtschaft zu den Prophalangopsidae, Anostostomatidae und Stenopelmatidae favorisiert, da alle Vertreter das ihnen eigene Merkmal einer dreigabeligen Metafurca besitzen. Die ursprüngliche Hypothese einer basalen Stellung der Rhaphidophoridae innerhalb der Tettigonioideen unterstützte bislang die Theorie eines tauben und nicht-stridulierenden gemeinsamen Vorfahrens der Ensifera und eine schrittweise verlaufende Evolution ihrer Gehörorgane und der damit verbundenen Stridulationsmechanismen hin zu singenden und hörenden Vertretern wie beispielsweise den Tettigoniidae. Basierend auf der neuen Verwandtschaftshypothese muss aber davon ausgegangen werden, dass es sich bei der Morphologie der Gehörorgane von Rhaphidophoriden, die keine Spuren einer Crista acustica zeigen, um eine sekundäre Vereinfachung handelt. (3) Tettigoniidae, Prophalangopsidae und Anostostomatidae bilden keine monophyletische Gruppierung. Das Vorhandensein von akustischer intraspezifischer Kommunikation in diesen drei Taxa, sei es durch tegminale oder femoro-abdominale Stridulation, kann demnach nicht als plesiomorph für die einzelnen Gruppen interpretiert werden. Vielmehr handelt es sich dabei um unabhängig entstandene apomorphe Merkmale der Tettigoniidae, Prophalangopsidae und einer Teilgruppe der Anostostomatidae. Zusammenfassend liefert diese Arbeit viele zusätzliche Erkenntnisse über die Morphologie eines vielschichtigen anatomischen Merkmalskomplexes. Die vorliegende Arbeit repräsentiert einen essentiellen Schritt zum tieferen Verständnis der Evolution von Thoraxmerkmalen und damit assoziierten funktionellen Anpassungen innerhalb der Polyneoptera und insbesondere der Orthoptera. Denn obwohl kladistische Analysen morphologischer Merkmale heutzutage durch solche molekularer Merkmale abgelöst werden, bleibt die Morphologie weiterhin ein Wissenschaftszweig, der als wichtigstes Instrument zur Veranschaulichung evolutionärer Prozesse dient, Form und Funktion morphologischer Transformationen erklärt und Evolution dadurch greifbar macht.
 
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